Russian Journal of Biological Physics and Chemisrty Russian Journal of Biological Physics and Chemisrty АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ БИОЛОГИЧЕСКОЙ ФИЗИКИ И ХИМИИ 2499-9962 83073 10.29039/rusjbpc.2023.0592 МЕДИЦИНСКАЯ БИОФИЗИКА И БИОФИЗИЧЕСКАЯ ХИМИЯ MEDICAL BIOPHYSICS AND BIOPHYSICAL CHEMISTRY МЕДИЦИНСКАЯ БИОФИЗИКА И БИОФИЗИЧЕСКАЯ ХИМИЯ CAFFEIC ACID STIMULATES IN VIVO LUMINESCENCE OF THE MYCELIA OF THE HIGHER FUNGI NEONOTHOPANUS NAMBI AND ARMILLARIA BOREALIS КОФЕЙНАЯ КИСЛОТА СТИМУЛИРУЕТ СВЕЧЕНИЕ МИЦЕЛИЯ ВЫСШИХ ГРИБОВ NEONOTHOPANUS NAMBI, ARMILLARIA BOREALIS IN VIVO Ронжин Н. О. Ronzhin N. O. roniol@mail.ru Посохина Е. Д. Posokhina E. D. https://orcid.org/0000-0002-9546-6633 Ле Виолета Мироновна Le Violetta M. ya808@yandex.ru Могильная О. А. Mogilnaya O. A. ol_mog@mail.ru https://orcid.org/0000-0002-3475-9125 Захарова Юлия Викторовна Zakharova Yuliya V. https://orcid.org/0000-0003-3214-8889 Сухих Андрей Сергеевич Sukhikh Andrey S. Бондарь В. С. Bondar V. S. ФИЦ КНЦ СО РАН Красноярск Россия FRC KSC SB RAS Krasnoyarsk Russian Federation ФИЦ КНЦ СО РАН Красноярск Россия FRC KSC SB RAS Krasnoyarsk Russian Federation Кемеровский государственный университет Кемерово Россия Kemerovo State University Kemerovo Russian Federation ФИЦ КНЦ СО РАН Красноярск Россия FRC KSC SB RAS Krasnoyarsk Russian Federation Кемеровский государственный медицинский университет Кемерово Россия Kemerovo State Medical University Kemerovo Russian Federation Кемеровский государственный университет Кемерово Россия Kemerovo State University Kemerovo Russian Federation ФИЦ КНЦ СО РАН Красноярск Россия FRC KSC SB RAS Krasnoyarsk Russian Federation 16 05 2024 16 05 2024 8 1 7 83 07 07 2023 https://rusjbpc.ru/en/nauka/article/83073/view

В экспериментах in vivo установлено, что добавки кофейной кислоты к пеллетам светящегося мицелия высших грибов Neonothopanus nambi и Armillaria borealis стимулируют быстрое и значительное (на порядок и более) увеличение интенсивности их световой эмиссии. Высказано предположение, что наблюдаемый эффект активации грибного свечения может быть опосредован окислением кофейной кислоты ферментами лигнинолитического комплекса базидиомицетов (в частности, пероксидазами) с излучением квантов видимого света. При этом в параллельных экспериментах in vivo было показано, что добавки гиспидина (предшественник люциферина реакции светоизлучения высших грибов) не влияли на интенсивность световой эмиссии мицелия. В то же время, в исследованиях in vitro установлено, что кофейная кислота существенным образом подавляет активированную НАДФН и гиспидином реакцию излучения люминесцентных систем, выделенных из мицелия базидиомицетов N. nambi и A. borealis. Ингибирующий эффект кофейной кислоты рассматривается и обсуждается в работе с позиций понятия классической биохимии об ингибировании фермента продуктом реакции по принципу обратной отрицательной связи. В целом, результаты проведенных исследований развивают и дополняют представления о механизмах светоизлучения высших грибов и свидетельствуют в пользу того, что генерация квантов видимого света в базидиомицетах может осуществляться разными биохимическими путями с участием разных ферментов (или ферментных систем). Установление механизма стимуляции биолюминесценции высших грибов in vivo кофейной кислотой является приоритетной задачей дальнейших исследований.

In vivo experiments have shown that the addition of caffeic acid to the luminous mycelia of the higher fungi Neonothopanus nambi and Armillaria borealis stimulates a rapid and significant (by an order of magnitude or more) increase in the intensity of their light emission. It has been suggested that the observed effect of fungal luminescence activation may be mediated by the oxidation of caffeic acid by enzymes of the ligninolytic complex of basidiomycetes (in particular, by peroxidases) with the emission of visible light quanta. Comparative in vivo experiments showed that the addition of hispidin (the precursor of luciferin in the light emission reaction of higher fungi) did not affect the intensity of bioluminescence of the mycelia. At the same time, in vitro studies found that caffeic acid significantly suppressed the NADPH-hispidin-activated emission reaction of luminescent systems isolated from the mycelia of N. nambi and A. borealis. The inhibitory effect of caffeic acid is considered and discussed in the work from the standpoint of the classical biochemistry concept on enzyme inhibition by the reaction product according to the negative feedback principle. In general, the results obtained develop and supplement the understanding of the mechanisms of light emission in higher fungi and testify in favor of the fact that the generation of visible light quanta in basidiomycetes can be carried out by different biochemical pathways involving different enzymes (or enzyme systems). Clarifying the mechanism of stimulation of in vivo bioluminescence of higher fungi by caffeic acid is a priority for further research.

 светящиеся высшие грибы базидиомицеты светящийся мицелий грибные люминесцентные системы кофейная кислота гиспидин восстановленные пиридиновые нуклеотиды luminous higher fungi basidiomycetes luminous mycelium fungal luminescent systems caffeic acid hispidin reduced pyridine nucleotides Исследования выполнены в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования РФ (проект № 0287-2021-0016).

Shimomura O. Bioluminescence: chemical principles and methods. Singapore: World Scientific Publishing Co. Pte. Ltd., 2006, 470 p. Shimomura O. Bioluminescence: chemical principles and methods. Singapore: World Scientific Publishing Co. Pte. Ltd., 2006, 470 p. Desjardin D.E., Oliveira A.G., Stevani C.V. Fungi bioluminescence revisited. Photochemical and Photobiological Sciences, 2008, vol. 7, no. 2, doi: 10.1039/b713328f. Desjardin D.E., Oliveira A.G., Stevani C.V. Fungi bioluminescence revisited. Photochemical and Photobiological Sciences, 2008, vol. 7, no. 2, doi: 10.1039/b713328f. Bondar V.S., Shimomura O., Gitelson J.I. Luminescence of higher mushrooms. Journal of Siberian Federal University. Biology, 2012, vol. 4, no. 5, pp. 331-351. Bondar V.S., Shimomura O., Gitelson J.I. Luminescence of higher mushrooms. Journal of Siberian Federal University. Biology, 2012, vol. 4, no. 5, pp. 331-351. Ke H.-M., Tsai I.J. Understanding and using fungal bioluminescence – recent progress and future perspectives. Current Opinion in Green and Sustainable Chemistry, 2022, vol. 33, art. 100570, doi: 10.1016/j.cogsc.2021.100570. Ke H.-M., Tsai I.J. Understanding and using fungal bioluminescence – recent progress and future perspectives. Current Opinion in Green and Sustainable Chemistry, 2022, vol. 33, art. 100570, doi: 10.1016/j.cogsc.2021.100570. Purtov K.V., Petushkov V.N. et al. The chemical basis of fungal bioluminescence. Angewandte Chemie International Edition, 2015, vol. 54, no. 28, doi: 10.1002/anie.201501779. Purtov K.V., Petushkov V.N. et al. The chemical basis of fungal bioluminescence. Angewandte Chemie International Edition, 2015, vol. 54, no. 28, doi: 10.1002/anie.201501779. Kotlobay A.A., Sarkisyan K.S. et al. Genetically encodable bioluminescent system from fungi. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2018, vol. 115, no. 50, doi: 10.1073/pnas.1803615115. Kotlobay A.A., Sarkisyan K.S. et al. Genetically encodable bioluminescent system from fungi. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2018, vol. 115, no. 50, doi: 10.1073/pnas.1803615115. Mitiouchkina T., Mishin   A.S. et al. Plants with genetically encoded autoluminescence. Nature Biotechnology, 2020, vol. 38, no. 8, doi: 10.1038/s41587-020-0500-9. Mitiouchkina T., Mishin   A.S. et al. Plants with genetically encoded autoluminescence. Nature Biotechnology, 2020, vol. 38, no. 8, doi: 10.1038/s41587-020-0500-9. Ronzhin N.O., Posokhina E.D., Mogilnaya O.A., Puzyr A.P., Gitelson J.I., Bondar V.S. Cytochrome P450 system may be involved in the light emission of higher fungi. Russian Journal of Biological Physics and Chemistry, 2022, vol. 7, no. 2, doi: 10.29039/rusjbpc.2022.0522. Ronzhin N.O., Posokhina E.D., Mogilnaya O.A., Puzyr A.P., Gitelson J.I., Bondar V.S. Cytochrome P450 system may be involved in the light emission of higher fungi. Russian Journal of Biological Physics and Chemistry, 2022, vol. 7, no. 2, doi: 10.29039/rusjbpc.2022.0522. Teranishi K. Second bioluminescence-activating component in the luminous fungus Mycena chlorophos. Luminescence, 2017, vol. 32, no. 2, doi: 10.1002/bio.3165. Teranishi K. Second bioluminescence-activating component in the luminous fungus Mycena chlorophos. Luminescence, 2017, vol. 32, no. 2, doi: 10.1002/bio.3165. Teranishi K. A combination of NADHP and hispidin is not essential for bioluminescence in luminous fungal living gills of Mycena chlorophos. Luminescence, 2017, vol. 32, no. 5, doi: 10.1002/bio.3265. Teranishi K. A combination of NADHP and hispidin is not essential for bioluminescence in luminous fungal living gills of Mycena chlorophos. Luminescence, 2017, vol. 32, no. 5, doi: 10.1002/bio.3265. Teranishi K. Trans-3-hydroxyhispidin is not an actual bioluminescence substrate in pileus gills of the luminous fungus Mycena chlorophos. Biochemical and Biophysical Research Communications, 2018, vol. 504, no. 1, doi: 10.1016/j.bbrc.2018.08.153. Teranishi K. Trans-3-hydroxyhispidin is not an actual bioluminescence substrate in pileus gills of the luminous fungus Mycena chlorophos. Biochemical and Biophysical Research Communications, 2018, vol. 504, no. 1, doi: 10.1016/j.bbrc.2018.08.153. Mogilnaya O.A., Ronzhin N.O., Artemenko K.S., Bondar V.S. Morphological properties and levels of extracellular peroxidase activity and light emission of the basidiomycete Armillaria borealis treated with β-glucosidase and chitinase. Mycosphere, 2017, vol. 8, doi: 10.5943/mycosphere/8/4/11. Mogilnaya O.A., Ronzhin N.O., Artemenko K.S., Bondar V.S. Morphological properties and levels of extracellular peroxidase activity and light emission of the basidiomycete Armillaria borealis treated with β-glucosidase and chitinase. Mycosphere, 2017, vol. 8, doi: 10.5943/mycosphere/8/4/11. Mogilnaya O., Ronzhin N., Posokhina E., Bondar V. Extracellular oxidase from the Neonothopanus nambi fungus as a promising enzyme for analytical applications. The Protein Journal, 2021, vol. 40, no. 5, doi: 10.1007/s10930-021-10010-z. Mogilnaya O., Ronzhin N., Posokhina E., Bondar V. Extracellular oxidase from the Neonothopanus nambi fungus as a promising enzyme for analytical applications. The Protein Journal, 2021, vol. 40, no. 5, doi: 10.1007/s10930-021-10010-z. Bondar V.S., Puzyr A.P., Purtov K.V., Petunin A.I., Burov A.E., Rodicheva E.K., Medvedeva S.E., Shpak B.A., Tyaglik A.B., Shimomura O., Gitelson J.I. Isolation of luminescence system from the luminescent fungus Neonothopanus nambi. Doklady Biochemistry and Biophysics, 2014, vol. 455, no. 1, doi: 10.1134/S1607672914020045. Bondar V.S., Puzyr A.P., Purtov K.V., Petunin A.I., Burov A.E., Rodicheva E.K., Medvedeva S.E., Shpak B.A., Tyaglik A.B., Shimomura O., Gitelson J.I. Isolation of luminescence system from the luminescent fungus Neonothopanus nambi. Doklady Biochemistry and Biophysics, 2014, vol. 455, no. 1, doi: 10.1134/S1607672914020045. Puzyr A.P. Medvedeva S.E., Artemenko K.S., Bondar V.S. Luminescence of cold extracts from mycelium of luminous basidiomycetes during long-term storage. Current Research in Environmental and Applied Mycology, 2017, vol. 7, doi: 10.5943/cream/7/3/9. Puzyr A.P. Medvedeva S.E., Artemenko K.S., Bondar V.S. Luminescence of cold extracts from mycelium of luminous basidiomycetes during long-term storage. Current Research in Environmental and Applied Mycology, 2017, vol. 7, doi: 10.5943/cream/7/3/9. Airth R.L., McElroy W.D. Light emission from extracts of luminous fungi. Journal of Bacteriology, 1959, vol. 77, doi: 10.1128/jb.77.2.249-250.1959. Airth R.L., McElroy W.D. Light emission from extracts of luminous fungi. Journal of Bacteriology, 1959, vol. 77, doi: 10.1128/jb.77.2.249-250.1959. Airth R.L. Foerster G.E. The isolation of catalytic components required for cell-free fungal bioluminescence. Archives of Biochemistry and Biophysics, 1962, vol. 97, doi: 10.1016/0003-9861(62)90124-8. Airth R.L. Foerster G.E. The isolation of catalytic components required for cell-free fungal bioluminescence. Archives of Biochemistry and Biophysics, 1962, vol. 97, doi: 10.1016/0003-9861(62)90124-8. Puzyr A.P., Medvedeva S.E., Burov A.E., Zernov Yu.P., Bondar V.S. Detection of hispidin by a luminescent system from basidiomycete Armillaria borealis. Doklady Biochemistry and Biophysics, 2018, vol. 480, no. 1, doi: 10.1134/S1607672918030146. Puzyr A.P., Medvedeva S.E., Burov A.E., Zernov Yu.P., Bondar V.S. Detection of hispidin by a luminescent system from basidiomycete Armillaria borealis. Doklady Biochemistry and Biophysics, 2018, vol. 480, no. 1, doi: 10.1134/S1607672918030146.